Spatial and temporal distribution of fecal indicator bacteria and vibrios in the mariculture zones of Dalian
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摘要:
开展海水增养殖区卫生安全评价对于减少人体健康风险、提高增养殖区的有效管理尤为重要。本研究于2013年3月、5月、8月和10月对大连市金石滩、大长山岛、大李家3个重要海水增养殖区的贝类和海水进行了粪便污染指示菌总大肠菌群（TC）和粪大肠菌群（FC）的监测，同时监测了弧菌总数（TV）和主要环境要素（包括水温、pH、盐度、COD、DO、Chl a）。结果表明：这3个海区贝类组织中TC及海水中的TC、FC浓度均呈显著的时间和空间分布变化。贝类组织中TC含量随时间的分布趋势为：8月> 5月> 3月> 10月，空间分布为：大长山岛>金石滩，大长山岛>大李家，而金石滩和大李家差异不显著（P < 0.05）；海水中TC和FC浓度分布特征相似，时间分布特征均为：金石滩8月份最高，大李家5月份最高，而大长山岛各月份均低于最低检测限（2 MPN/100 mL），空间分布特征均为：大李家增养殖区污染较为严重，而金石滩和大长山岛差异不显著（P < 0.05）。3个增养殖区8月份和10月份的海水中TV浓度较高，为3.3×102~4.23×105 CFU/100 mL。通过分析不同季节海水增养殖区中TC、FC、TV之间及其与水温、pH、盐度、COD、DO、Chl a的相关性，表明环境要素以及增养殖区水域特点对于粪便污染指示菌和弧菌的时空分布具有重要的影响。为更好地反映增养殖区的卫生安全状况，海水和养殖生物体内指示生物应同时监测，在监测传统粪便污染指示菌的同时，建议将弧菌作为重要的病原菌指标。
Abstract:Safety and healthy evaluation of the shellfish flesh and waters in the mariculture zones is significantly important for human health risk assessment and effective management.So we collected shellfish and seawater from Jinshitan, Dalijia and Dachangshandao mariculture zones of Dalian in March, May, August and October of 2013.And we analyzed the total coliform(TC), fecal coliform(FC) in them.At the same time, the total vibrios in seawater and environmental factors including temperature, pH, salinity, COD, dissolved oxygen and chlorophyll a were also evaluated.The results showed that:the concentration of TC and FC changed with the spatial and temporal distribution distribution.The temporal distribution of TC concentration in shellfish tissues was August > May > Month > October, and the spatial distribution was Dachangshandao > Jinshitan, Dachangshandao > Dalijia which has no significant difference between Jinshitan and Dalijia (P < 0.05).The distribution characteristics of TC and FC in seawater was similar.The temporal distribution was:the highest TC and FC concentrations in seawater were August for Jinshitan and May for Dalijia, however, the TC and FC concentrations in seawater were less than 2 MPN/100 mL in Dachangshandao during the sampling period, and the spatial distribution of TC and FC concentration in seawater was highest in Dalijia and there's no significant difference between Jinshitan and Dachangshandao.The TV concentration in water were higher in August and October which ranged from 3.3×102 to 4.23×105 CFU/100 mL.By analyzing the correlation between TC、FC、TV and their environmental factors (temperature, pH, salinity, COD, dissolved oxygen and chlorophyll a) in the three mariculture zones and different seasons, we can know that environmental factors and the characteristics of the mariculture zones have important effects on the temporal and spatial distribution of fecal indicator bacteria and vibrios.In order to better reflect the health and safety status of the mariculture area, the indicator bacteria in the seawater and shellfish should be monitored simultaneously.In addition we recommended vibrios as an important pathogen indicator, so we should monitor it at the same time as traditional indicator bacteria.
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近年来，在我国优越的海岸环境及国家为发展水产业制定了一系列的方针政策条件下，我国海水养殖业走上了快速发展的轨道，取得了前所未有的成就，海水养殖总产量2012年达到1643.81万t，稳居世界首位[1]。随着我国沿海城市的迅速发展，海洋中以粪便排泄物为代表的陆源污染物日益增多，导致滤食性生物贝类受到污染。因此，水产品卫生安全己成为制约当前海水养殖业持续发展的关键问题之一。总大肠菌群(total coliform，TC)和粪大肠菌群(fecal coliform，FC)作为粪便污染指示菌被用来评价海水受陆源粪便污染的程度，也被用来评价来自粪便的致病微生物给人体带来的健康风险[2]。弧菌属是海洋中一类适应能力最强的革兰氏阴性、嗜盐的海洋土著菌[3]，也是重要的病原体，可广泛引起海水养殖鱼、虾、贝类等生物的细菌学疾病，同时这类细菌还可以通过海产品介质传播，引起人体霍乱、肠炎等疾病[4]，由此可见，对弧菌的时空分布的认识越来越重要。本研究拟通过监测这些微生物指标来评价养殖环境的卫生安全。
金石滩和大李家位于黄海北部的辽南沿岸，为半封闭性海湾，是重要的贝类养殖海域；大长山岛位于辽东半岛东侧的黄海北部海域，属于海岛周边海域，近年来已发展成为我国虾夷扇贝增养殖的重要海域，其水质微生物安全状况与公众健康息息相关。因此本研究对大连市金石滩、大李家、大长山岛海水增养殖区的代表性细菌学指标的时空分布及其与环境要素的相关性进行分析，旨在为提高安全养殖、降低海产品的食用风险提供数据支撑。
1 材料与方法
1.1 样品采集
于2013年分4个月份(3月、5月、8月、10月)在辽宁省大连市金石滩、大李家和大长山岛3个重要海水增养殖区的18个站位同时采集养殖贝类及其表层海水，采样站位见图 1。
1.2 实验方法
1.2.1 贝类样品的处理
在超净工作台中，打开贝壳，将贝类组织取出，用无菌剪刀剪碎，然后用于实验。
1.2.2 样品中细菌学指标及环境要素的测定方法
TC、FC浓度的测定采用发酵法[5]，弧菌总数(TV)的测定采用硫代硫酸盐柠檬酸盐胆盐蔗糖琼脂培养基(TCBS)平板计数法[6]，监测微生物指标的同时，监测海水中的环境要素。其中，水温、pH、盐度等环境要素使用便携式水质分析仪YSI(USA)进行走航现场测定；化学需氧量(chemical oxygen demand，COD)采用碱性高锰酸钾法测定[6]；溶解氧(dissolved oxygen，DO)采用碘量法测定[6]；Chl a采用分光光度法测定[5]。
1.2.3 卫生安全评价方法
采用超标率(P%)这一指标来评价增养殖区各指标的污染程度：
式中：Mi为超标的样品数；Mt为测定样品总数。
评价标准参照《海水水质标准》(GB3097-1997)[8]中供人食用的贝类增养殖海水TC的标准值(≤70 MPN/100 mL)、FC的标准值(≤14 MPN/100 mL)，以及贝类进化技术规范《SC/T3013-2002》[9]中贝类组织TC的标准值(≤3 MPN/g)。
1.2.4 相关性分析
采用SPSS17.0双因素方差分析和LSD多重比较法进行相关性分析。
2 结果与讨论
2.1 增养殖区贝类组织中TC的时空分布
增养殖区贝类组织中的TC浓度分布如图 2所示。相关性分析结果显示3个增养殖区贝类组织中TC的时间和空间分布差异显著。
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图 2 贝类中总大肠菌群浓度的时空变化(图中a、b分别代表 8和10月份与其他各月份贝类组织中TC浓度之间具有极显著差异(P＜0.01)。c代表大长山岛养殖区与其他两个养殖区贝类组织中TC浓度之间具有差异显著(P＜0.05))Fig. 2 Temporal and spatial variations of Total coliform concentrations in shellfish muscle tissue由时间分布看，8月份贝肉中TC浓度最高，且与其他各月份(3月、5月和10月)的贝肉中TC浓度差异极显著(P＜0.01)(除大李家之外)，而其他各月份之间无显著差异。金石滩和大李家只有8月份TC超标，金石滩8月份TC浓度为28~35 MPN/g，平均浓度为31.5 MPN/g；大李家8月份TC浓度为2.6~3.3 MPN/g，平均浓度为3.0 MPN/g；而大长山岛的超标率比较高，3月份TC浓度为2.3~13 MPN/g，平均浓度为5.55 MPN/g，超标率为83.3%；5月份TC浓度为2.3~4.9 MPN/g，平均浓度为5.13 MPN/g，超标率为50%；8月份TC浓度为160~240 MPN/g，平均浓度为213.33 MPN/g，超标率为100%；10月份TC浓度为2.3~7.9 MPN/g，平均浓度为5.1 MPN/g，超标率为50%。
由空间分布看，3个增养殖区贝类组织中TC浓度差异显著(P＜0.05)，其中大长山岛贝类污染最为严重，而大李家和金石滩差异不显著(P>0.05)。
2.2 增养殖区海水中TC、FC和TV的时空分布
3个海水养殖区海水中TC时空分布情况如下：在调查的3个增养殖区中，只有金石滩增养殖区8月份TC有超标现象，其他均符合贝类安全养殖标准。其中，金石滩增养殖区8月份海水中TC浓度最高，为14~79 MPN/100 mL，平均浓度为35.3 MPN/100 mL，超标率为25%，其他各月份均小于最低检出限(＜2 MPN/100 mL)；大李家增养殖区3月份TC浓度为2~13 MPN/100 mL，平均浓度为5.5 MPN/100 mL；5月份TC浓度为7~14 MPN/100 mL，平均浓度为9.7 MPN/100 mL，8月份TC浓度为2~4 MPN/100 mL，平均浓度为2.3 MPN/100 mL，10月份TC浓度均小于最低检出限；大长山岛增养殖区各月份海水中TC浓度均小于最低检出限。
3个海水养殖区海水中FC时空分布情况如下：金石滩增养殖区8月份FC浓度最高，为7~63 MPN/100 mL，平均浓度为24.6 MPN/100 mL，超标率为75%，其他各月份均小于2 MPN/100 mL，无超标现象；大李家增养殖区5月份海水中FC浓度最高，为5~11 MPN/100 mL，平均浓度为7.67 MPN/100 mL，超标率为33.3%，其他各月份均小于最低检出限，无超标现象；大长山岛增养殖区各月份海水中FC浓度均小于最低检出限，均无超标现象。
3个增养殖区海水中TC和FC的时空分布特征基本相似，即8月份海水中TC和FC浓度较高，空间分布总体趋势为金石滩增养殖区较高。
3个增养殖区海水中弧菌总数的时空分布情况如下：金石滩增养殖区10月份海水中的弧菌总数为3.3×102~6.7×102 CFU/100 mL，检出率为100%，其他月份均低于最低检出限(＜5 CFU/ mL)；大李家增养殖区3月份海水中弧菌总数小于最低检出限，5月份为6.7×102~3.67×103 CFU/100 mL，检出率为100%，8月份为6.7×102~4.23×105 CFU/100 mL，检出率为33.3%，10月份为3.3×102~4.23×104 CFU/100 mL，检出率为33.3%；大长山岛增养殖区3月份海水中弧菌总数小于最低检出限，5月份为3.3×102~1.33×103 CFU/100 mL，检出率为11.1%，8月份为6×103~2.27×104 CFU/100 mL，检出率为100%，10月份为1.73×104~5.27×104 CFU/100 mL，检出率为100%。整体而言，在3个增养殖区海水中，8月份和10月份弧菌浓度较高，浓度范围为3.3×102~4.23×105 CFU/100 mL。
2.3 增养殖区环境要素分析
3个增养殖区不同采样时间各环境要素检测结果见表 1。显著性检验结果表明：3个增养殖区环境要素差异极显著(P＜0.01)；不同的采样时间除pH外，其他环境要素均差异显著。而不同增养殖区环境要素的多重比较结果显示水温、COD、Chl a总体趋势均为大李家>金石滩>大长山岛；DO为大长山岛>大李家，大长山岛>金石滩；pH为大长山岛>金石滩，大李家>金石滩，盐度为金石滩>大李家，金石滩>大长山岛。不同采样时间的环境要素显著性分析结果为：各月份之间pH差异不显著；水温、盐度、DO差异极显著(P＜0.01)，其中，水温为8月>10月>5月>3月；盐度和DO均为3月>5月>10月>8月；COD总体趋势为8月>3月>5月>10月；Chl a总体趋势为3月>8月，3月>10月。
表 1 增养殖区海水环境要素状况Tab. 1 Environmental conditions of seawater in different mariculture zones
2.4 增养殖区贝类组织、海水中的细菌学指标之间及其与环境要素的相关性分析
贝类组织中TC与环境要素之间的相关性结果见表 2。整体来看，贝类组织中TC浓度与盐度、pH和DO均呈显著相关(P＜0.05)。环境要素对于微生物的存活与繁殖具有重要影响，相关性分析结果表明，贝类组织中TC与海水盐度呈显著负相关(P＜0.05)，盐度降低，TC浓度升高，这可能由于降雨使得盐度降低的同时带入陆源粪便污染等引起；5月份贝类组织中TC与DO呈负相关而8月份呈正相关，这可能由于5月份TC浓度较低，水体受到粪便污染较轻，而随指示菌一起进入海洋环境的有机物较少，所以对氧气的消耗变少，即TC越低，DO越高；而8月份较其他月份DO含量相对最低，这时DO的增加有利于贝类体内TC的存活与繁殖，即8月DO升高，TC浓度增加。Banat等人研究结果表明，当水温为30℃时，TC的浓度最高[10]。本研究中4个采样月份中，8月份平均水温最接近30℃，不但适宜TC的生长与繁殖，而且在此温度下，养殖贝类新陈代谢较为旺盛，随着养殖贝类摄食及生理活动的提高，摄入其体内的TC也随之增加[11]；此外，有研究表明，COD的升高间接反映了海水增养殖区有机污染物污染加重，这可能是导致3个增养殖区8月份贝类组织中TC浓度和超标率均较高的原因。同样，在本研究中，大长山岛增养殖区DO含量最高，该养殖区贝类组织中的TC浓度均显著高于金石滩和大李家两个增养殖区。
表 2 海水环境要素与贝类组织中TC的相关性Tab. 2 Correlations between seawater environmental factors and bacteria indicators from shellfish muscle tissue
海水中TC、FC、TV指标之间及其与环境要素之间的相关性结果见表 3。由表 3可知，海水中TC与FC呈正相关关系，这与孙傅袁等人的研究结果一致[12]，但是全年的TC、FC和TV之间没有显著相关性。即使在海水中的TC和FC浓度均小于2 MPN/100 mL时，TV浓度仍然可高达104 CFU/100 mL。此外我们也分析了贝类组织中TC浓度与海水中TC浓度的相关性，结果显示两者之间无显著相关性(P>0.05)，在3个养殖区的海水样品中，只有8月份金石滩增养殖区TC超标率为25%，大长山岛和大李家增养殖区其他月份TC均符合养殖标准；而其贝类组织中TC的各月份超标率都相对较高。分析其可能的原因：一是贝类的富集作用，即使在离污染源相当远的海域也会富集水中的微生物[13]；二是粪便污染指示菌在双壳类贝类中的存活时间比其在海水中的存活时间更长，而且还可能繁殖[14]。
表 3 海水中细菌学指标之间及其与海水环境要素的相关性Tab. 3 orrelations between environmental factors and bacteria indicators from seawater
另外由表 3可知，3月份海水中FC浓度与盐度呈负相关；8月份TC、FC浓度与水温呈正相关，与盐度呈负相关；10月份TC、FC浓度与DO呈正相关；5月份和10月份TV浓度与水温均呈正相关。这说明海水环境要素与海水中细菌学指标浓度密切相关。本研究采样期间，金石滩养殖区4个采样月份中8月份海水温度最高，盐度最低，COD最高，导致该月份TC和FC浓度均最高。大长山岛各月份TC和FC浓度均小于2 MPN/100 mL，分析原因，一方面可能因为TC、FC多表征陆源粪便污染，而大长山岛增养殖区属于海岛周边海域，受陆地影响比较小；另一方面大长山岛水温、COD含量较其他2个增养殖区较低，而盐度却处于较高水平，这样的环境可能不利用TC和FC的存活。
除上述环境要素外，降雨也是影响粪便污染指示菌分布的关键因素，如金石滩养殖区海水中8月份TC和FC含量均最高，这可能由于8月份降雨量较高引起的，这一推测由其水体盐度较其他月份较低得到证明，陆源粪便排泄物或者污水可能会随降雨带来的地表径流引入到海水增养殖区[15]。此外，水体的混合程度也是影响其指示菌分布的又一关键因素，如金石滩增养殖区处于半封闭海域，相比于其他两个养殖场，该养殖场处于湾内，其水质交换较差，加之温度影响，该养殖场8月份TC和FC的含量相对最高。此外，海水中TC和FC的浓度还会受到其他许多因素，如营养盐的利用率、捕食和竞争关系[16]、陆地牲畜的管理[17]等影响。所以不同的养殖海域海水和贝类受粪便污染的程度由综合因素决定，在这种情况下，通过建立多参数模型预测海水中或贝类组织中的粪便污染指示菌对于经济有效管理增养殖区意义重大[16]。
整体而言，3个增养殖区海水中8月份和10月份弧菌浓度和检出率均较高。Bonner等人研究结果表明，与贝类相关的弧菌感染一般发生在水温比平常高的夏季和秋季，因为这时水中弧菌的含量高[18]。此外，在本研究中相关性分析也证明了5月份的海水水温与弧菌总数呈正相关关系，这与其他研究学者分析结果一致，即一般情况下，弧菌在水温大于15℃和盐度在5~25范围内有利于其存活与繁殖，这时温度的升高会促进TV的生长[3]。
由以上分析可知，为确保贝类食用安全，即使其生存的海水中粪便污染指示菌符合养殖用水安全标准，贝类的卫生安全仍然需要评价。本研究的结果与Lipp等人研究的结果相似，即当水体中的粪便污染指示菌处于较低水平或者小于标准值时病原菌仍然存在[19]。此外，弧菌是海洋环境中的土著菌，与陆源粪便污染无关。因此，在增养殖区海水和贝类的微生物日常监测时，粪便污染指示菌不能指示弧菌的污染，而弧菌是养殖生物和人体重要的病原菌，因此，建议为更好地反映增养殖区的卫生安全状况，在监测粪便污染指示菌的同时，建议增加弧菌这一重要指标。
3 结论
(1) 金石滩、大李家和大长山岛海水增养殖区贝类组织中TC浓度的时间和空间分布差异显著。由时间分布看，8月份污染最为严重；由空间分布看，大长山岛增养殖区污染较为严重。
(2) 海水中TC和FC的时空分布相似。由时间分布看，金石滩8月份最高，大李家5月份最高，其他均符合贝类养殖标准；由空间分布看，金石滩增养殖区污染较为严重。
(3) 弧菌总数与粪便污染指示菌的时空分布并不相关。由时间分布看，8月份和10月份其污染较为严重；由空间分布看，大长山岛增养殖区污染最为严重。
(4) 整体来看，海水和贝类组织中粪便污染指示菌的污染并不相关，为保证养殖和食用安全，应同时开展两种不同介质中粪便污染指示菌的监测。此外，弧菌总数与粪便污染指示菌的时空分布也不相关，建议在监测指示菌的同时，增加弧菌这一细菌学指标；水温、盐度、DO、COD是影响微生物时空分布的主要环境影响因素。
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图 2 贝类中总大肠菌群浓度的时空变化
(图中a、b分别代表 8和10月份与其他各月份贝类组织中TC浓度之间具有极显著差异(P＜0.01)。c代表大长山岛养殖区与其他两个养殖区贝类组织中TC浓度之间具有差异显著(P＜0.05))
Fig. 2. Temporal and spatial variations of Total coliform concentrations in shellfish muscle tissue
表 1 增养殖区海水环境要素状况
Tab. 1 Environmental conditions of seawater in different mariculture zones
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表 2 海水环境要素与贝类组织中TC的相关性
Tab. 2 Correlations between seawater environmental factors and bacteria indicators from shellfish muscle tissue
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表 3 海水中细菌学指标之间及其与海水环境要素的相关性
Tab. 3 orrelations between environmental factors and bacteria indicators from seawater
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