小黑山岛位于山东省最大的岛群庙岛群岛之中，处于黄渤海分界线之上，面积1.26 km²，海岸线5.79 km^[1]，其生态系统属于典型的海岛生态系统，虽然有一些筏式养殖和底播养殖，但由于远离陆地和人口密集的区域，相较于一般的近岸生态系统受到的污染较小^[2]。海岛生态系统是一类特殊的海洋生态系统，海岛地理位置独特，组分复杂，与其它生态系统相比，海岛生态系统具有结构简单、系统完整性等特点。

浮游动物种类多，数量大，是海洋食物链中的关键一环^[3-5]，在海洋生态系统物质循环和能量流动过程中起重要作用^[5-6]。它主要捕食浮游植物并为鱼类等高层营养者提供食物来源，其数量变化可以直接影响渔业资源量^[7]，摸清浮游动物的群落结构特征及其变化规律对渔情预报及生态学研究等方面均具有重要意义^[8]。浮游动物由于活动能力有限且生命周期较短，易受到水文水质等环境因子的强烈影响^[9]。但有关海岛生态系统浮游动物研究较少^[10]，本文基于2013~2015年小黑山岛海域大型浮游动物及相关环境因子的现场调查，研究了大型浮游动物群落特征季节变化及其与环境因子之间相互关系，为海岛生态系统的研究提供重要的数据支撑。

1   材料与方法

1.1   研究区域与站位设定

本调查围绕小黑山岛海域进行，在2013~2015年对浮游动物以及各环境因子进行了8个航次的调查，调查时间分别为2013-06-04(春)、2013-08-27(夏)、2013-11-05(秋)、2014-03-19(冬)、2014-05-15(春)、2014-08-19(夏)、2014-11-10(秋)、2015-03-20(冬)，站位设置见图 1，前4个航次调查站位为S1~S10，后4个航次为S1~S4。

图  1  小黑山岛海域研究区域

Fig.  1  Location of survey stations in the sea area around Xiaoheishan island

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1.2   样品采集与处理

浮游动物样品的采集根据《海洋调查规范》^[11]的要求：使用浅水Ⅰ型浮游生物网自底至表垂直拖拽采集，采集样品使用5%的甲醛海水溶液保存。鉴定与计数使用显微镜Olympus CX31进行。

Chl a 浓度的测定使用Turner-Designs 700荧光计，水温(WT)、透明度(Tra)、盐度(Sal)、pH、溶解氧(DO)、化学需氧量(COD)、悬浮物(SS)、NH₄-N、NO₂-N、NO₃-N、PO₄-P、油类(Oil)、Cu、Pb、Cd、As和Hg共17项环境因子根据《海洋监测规范》^[12]要求的方法进行测定。

1.3   数据处理与分析

1.3.1   优势度

计算公式：

式中：n_i 为第i 种个体数；N 为浮游动物总个体数；f_i 为该种浮游动物在所有调查站位中的出现频率，当优势度Y ≥0.02时，即认为该种浮游动物为调查海区浮游动物的优势种^[13]。

1.3.2   浮游动物生物多样性指数

采用Shannon多样性指数(H′)^[14]和Pielou均匀度指数(J′)^[15]。

Shannon多样性指数计算公式：

式中：P_i 为第i 种样品个体在全部个体中的比例；H′为物种多样性指数；S 为物种数。

Pielou均匀度指数计算公式：

式中：H ′为物种多样性指数；S 为物种数；J′为Pielou均匀度指数。

1.3.3   数据分析

使用软件CANOCO对小黑山岛海域各环境因子进行主成分分析(principal component analysis，PCA)；对各航次出现频率大于10%的浮游动物与小黑山岛海域各环境因子和浮游植物因子进行典范对应分析(canonical correspondence analysis，CCA)，在分析前，通过偏蒙特卡罗置换检验(partial Monte Carlo permutation test)来评估所有变量对解释浮游动物物种变量的贡献，即实际解释能力，比较所有变量因子的实际解释能力，筛选出与浮游动物分布达到显著相关的变量因子^[16]，为了便于观察，分析之前浮游动物物种数据经过lg(x+1) 转化^[17]。文中柱状图、折线图使用软件SigmaPlot 12.5制作，方差分析使用软件SPSS 19。

2   结果与讨论

2.1   环境因子

本次对小黑山岛海域的调查的所有环境因子平均值如表 1所示，单因素方差分析表明，各季节的WT、Tra、Sal、pH、DO、COD、SS、NH₄-N、NO₂-N、NO₃-N、PO₄-P、Oil、Cu、Pb、Cd、As和Hg共17项环境因子均存在极显著差异(p ＜0.0001)，根据17个环境因子的PCA分析结果(图 2)可以看出，4个季节的站位分别聚在一起：春季和夏季透明度、NH₄-N和NO₃-N浓度较高，同时重金属Hg浓度也较高，秋季NO₂-N和PO₄-P浓度较高，冬季DO和悬浮物浓度较高，同时重金属As和Cd浓度较高。

表  1  小黑山岛海域各季节环境因子参数

Tab.  1  Characterization of measured environmental factors in four seasons in the sea area around Xiaoheishan island

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图  2  小黑山岛海域各季节环境因子主成分分析

○代表春季站位，□代表夏季站位，△代表秋季站位，代表冬季站位

Fig.  2  PCA of the environmental factors in the four seasons

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2.2   浮游动物种类组成、丰度、生物量及多样性

本次调查，共鉴定出浮游动物36种，其中桡足类种类数最多，有13种，其丰度占浮游动物总丰度的75.4%，其中腹针胸刺水蚤(Centropages abdominalis)和中华哲水蚤(Calanus sinicus)分别占浮游动物总丰度的29.9%和28.9%，毛颚动物强壮滨箭虫(Aidanosagitta crassa)占总丰度的14.7%。中华哲水蚤各航次优势度均大于0.02，全年均作为优势种出现，春季浮游动物主要优势种有中华哲水蚤、腹针胸刺水蚤、强壮滨箭虫等，夏季主要优势种有拟长腹剑水蚤(Oithona similis)、小拟哲水蚤(Paracalanus parvus)等，秋季主要优势种有中华哲水蚤、强壮滨箭虫等，冬季主要优势种有强壮滨箭虫、中华哲水蚤、腹针胸刺水蚤等(见表 2)。

表  2  小黑山岛海域各航次调查浮游动物优势种及其优势度

Tab.  2  Dominant species of zooplankton and its dominance (Y ) for each survey in the sea area around Xiaoheishan island

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浮游动物丰度和生物量如图 3所示，浮游动物丰度各站位变化范围为1.5 ~287.5 ind/m³，均值为68.4 ind/m³，春季丰度明显高于其他季节，平均为174.1 ind/m³，夏季为55.4 ind/m³，秋季为9.5 ind/m³，冬季为34.5 ind/m³。其中，中华哲水蚤在春季占总丰度的39.4%，夏季3.7%，秋季44.8%，冬季11.6%；强壮滨箭虫在春季占总丰度的10.2%，夏季11.9%，秋季34.3%，冬季48.5%。浮游动物生物量各站位变化范围为0.3 mg/m³到346.9 mg/m³，均值为51.9 mg/m³，春季生物量明显高于其它季节，平均为153.8 mg/m³，夏季为9.8 mg/m³，秋季为10.4 mg/m³，冬季为33.7 mg/m³。

图  3  小黑山岛海域浮游动物丰度与生物量的季节变化

Fig.  3  The seasonal variations of zooplankton abundance and biomass in the sea area around Xiaoheishan island

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浮游动物Shannon多样性指数(H′)变化范围为0.64~2.15，均值为1.22；Pielou均匀度指数(J′)变化范围为0.41~1.00，均值为0.76。各航次Shannon多样性指数(H′)和Pielou均匀度指数(J′)变化见图 4，从图中可以看出夏季浮游动物Shannon多样性指数(H′)高于其它季节；Pielou均匀度指数(J′)各季节相差不大。

图  4  小黑山岛海域浮游动物群落多样性的季节变化

Fig.  4  The seasonal variations of the Shannon diversity index(H′) and Pielou evenness index(J′) of zooplankton in the sea area around Xiaoheishan island

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2.3   浮游动物生物量与Chl a 之间的相互关系

海水中的Chl a 浓度是浮游植物现存量的重要指标，其分布反映出了水体中浮游植物的丰度及其变化规律，而浮游植物更是浮游动物的重要食物来源，从图 5中可以看出小黑山岛海域浮游动物生物量与Chl a 浓度之间存在明显的相互关系，在8个航次的调查中，浮游动物生物量随Chl a变化，并且明显有一定的滞后性。2015-03-20并未出现此规律可能是由于主要优势种强壮滨箭虫对其它桡足类摄食所导致。

图  5  浮游动物生物量与Chl a 的相互关系

Fig.  5  Relationship between the zooplankton biomass and chlorophyll a concentration

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2.4   典范对应分析(CCA)

对经过筛选的浮游动物与环境因子和浮游植物因子(Chl a 、浮游植物多样性指数(H′)、浮游植物均匀度指数(J′)进行典范对应分析，结果显示了在环境因子和浮游植物因子影响下浮游动物种类的分布特征情况以及种类与环境因子和站位之间的相互关系(图 6)。

图  6  小黑山岛海域浮游动物与环境因子的典范对应分析图

△代表浮游动物物种。Casi ：中华哲水蚤，Laeu ：真刺唇角水蚤，Papa ：小拟哲水蚤，Acho ：洪氏纺锤水蚤，Laro ：圆唇角水蚤，Oisi ：拟长腹剑水蚤，Cema ：腹针胸刺水蚤，Coaf ：近缘大眼水蚤，Cedo ：背针胸刺水蚤，Aicr ：强壮滨箭虫，Thga ：细长脚，Fieg ：鱼卵，Mela ：水母幼体，Cyla ：双壳类幼体，Myla ：糠虾幼虫，Bipl ：羽腕幼虫，Opla ：长腕幼虫，Gala ：腹足类幼体，Pola ：多毛类幼体，Brzo ：短尾类溞状幼虫

Fig.  6  CCA of zooplankton species and the environmental factors in the four seasons

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前两个排序轴占物种数据总变量的42.4%，占物种-环境关系的解释的61.3%，4个轴共占物种数据总变量的55.5%，占物种-环境关系的解释的80.2%，第一轴的浮游动物与环境因子相关性为98.0%，第二轴为90.4%。根据蒙特卡罗置换检验(Monte Carlo permutation test)的结果表明：水温、透明度、油类、盐度和NO₂-N这5种环境因子与浮游动物群落的分布具有极显著的相关性(p =0.002)，DO和浮游植物多样性指数(H′)具有显著的相关性(p=0.014；0.02)。CCA分析的结果表明：这7种环境因子对排序图具有较高的解释量，解释量之和占总解释量的80.53%，筛选出的主要的变量因子具体解释量以及与前两轴的相关性见于表 3。

表  3  小黑山岛海域典范对应分析筛选主要环境因子的解释量与相关性

Tab.  3  The importance and correlation of the main variables in CCA of the four seasons with forward selection

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2.5   浮游动物群落特征

本次调查中出现的浮游动物主要为近岸暖温种，与历史数据和邻近海域^{[8, 10, 18]}调查结果一致。鉴定出的浮游动物种类较少，Shannon多样性指数平均1.22，Pielou均匀度指数平均0.76，这与韦章良等对该区域的调查结果一致^[10]，但物种数量和Shannon多样性指数明显低于邻近渤海的莱州湾^[8]和黄海的桑沟湾^[18]，而Pielou均匀度高于这两个海域，这说明海岛生态系统的浮游动物种类组成受外海影响较小。夏秋季节浮游幼虫丰度较高，认为是该海域生物补充的关键期。小黑山岛海域浮游动物丰度和生物量明显低于外海以及临近的近岸海域^{[8, 18-20]}，这一结果与韦章良等提出的岛间海域浮游动物丰度较小的结论相一致^[10]，这也是海岛生态系统明显区别于其它海洋生态系统的浮游动物群落特征。对于浮游动物与Chl a 的相互关系研究往往关注于简单的相关性分析^{[8, 10, 21]}，而忽略了其季节间甚至年际间的动态变化，本次调查(图 5)发现浮游动物生物量随Chl a 变化，并且明显有一定的滞后性，这与我们之前对该海域Chl a 与营养盐之间的关系相一致^[2]。

2.6   浮游动物与环境因子的相关性

2.6.1   水温与盐度

根据CCA分析，可以看出水温(39.53%)作为与浮游动物分布解释量和相关性最高的环境因子，与中华哲水蚤、强壮滨箭虫和腹针胸刺水蚤均呈明显的负相关性，并且与解释量和相关性也很高的盐度(7.18%)也呈明显的负相关性。对于中华哲水蚤，Wang等^[22]的研究表明其水温分布范围为1~27℃，而陈清潮^[23]的研究进一步发现10~18℃是其种群繁殖最适水温，且繁殖水平随水温升高而降低，徐兆礼等在长江口的研究发现在盐度低于25的水域中华哲水蚤被其它桡足类所替代^[24]。对于强壮滨箭虫，霍元子等的调查发现其体长与海水温度呈显著负相关，并且在秋冬季节生长率最大^[25]，刘青等的室内实验进一步发现了强壮滨箭虫可以耐受低温，但在高温时存活率较低(半致死水温上限为27.5℃)，且其对盐度适应范围较大(半致死盐度上限为48.7，下限为9.3)^[26]。对于腹针胸刺水蚤，武文魁的野外调查发现其数量随水温升高有明显的降低，季节变化明显^[27]，林霞的室内实验表明腹针胸刺水蚤的清滤率和摄食率在10℃时最高，并随水温升高而降低，高于15℃下降明显加快^[28]，同时，其研究还表明腹针胸刺水蚤适应盐度范围较广^[28]。综合本次调查与以上研究结果，我们进一步确认中华哲水蚤是一种喜好低温高盐的温带种，而强壮滨箭虫和腹针胸刺水蚤均为喜低温的广盐性种。与这三种浮游动物不同，拟长腹剑水蚤和小拟哲水蚤与水温呈明显的正相关，这一结果也与王真良等在黄渤海的多次调查结果一致^[29]，并且在赵文等的室内实验也证实了水温达到24℃以上时，这两种桡足类的生长和繁殖速度加快^[30]，进一步说明这两种桡足类喜好高温的环境。

2.6.2   透明度

解释量第二的透明度(13.57%)与浮游动物的关系可以间接反映其趋光性，根据CCA分析的结果可以看出透明度与中华哲水蚤、强壮滨箭虫和腹针胸刺水蚤均呈明显的负相关，陶振铖的研究表明，中华哲水蚤趋光性随光强增大迅速降低^[31]。刘青等的室内实验证明了强壮滨箭虫夜间摄食率较高^[32]。Tang^[33]在渤海的现场测定表明腹针胸刺水蚤有明显的昼夜摄食节律。与以上三种浮游动物不同，透明度与拟长腹剑水蚤和小拟哲水蚤呈明显的正相关，赵文等对拟长腹剑水蚤的室内实验证明其在光照条件下摄食率和滤水率均大于黑暗条件^[30]。

2.7   强壮滨箭虫对桡足类丰度的影响

强壮滨箭虫是北太平洋西部典型的暖温带适温适盐较广的肉食性浮游动物^[19]，其食物来源以桡足类为主。杨纪明通过对渤海强壮滨箭虫消化道内含物的研究发现，强壮滨箭虫主要捕食真刺唇角水蚤(春季62.7%，秋季79.4%，冬季93.2%)和小拟哲水蚤(夏季41.7%)，而中华哲水蚤(9.9%)等为次要捕食对象^[34]，王倩等研究表明冬季毛颚类摄食可对浮游动物产生重要影响^[35]，在我们的调查中冬季强壮滨箭虫丰度占总丰度的48.5%，而中华哲水蚤仅占11.6%，结合往年黄渤海的调查数据分析^{[8, 10, 19-20, 29]}，我们认为在冬季，桡足类特别是真刺唇角水蚤、中华哲水蚤等丰度的降低是受到了强壮滨箭虫摄食压力的影响。

3   结论

(1)2013~2015年对小黑山岛海域浮游动物的调查中共鉴定出浮游动物36种，其中桡足类13种，群落组成的季节变化较为明显，丰度平均68.4 ind/m³，生物量平均51.9 mg/m³，Shannon多样性指数平均1.22，Pielou均匀度指数平均0.76。主要优势种有中华哲水蚤、强壮滨箭虫等。

(2) 相较于其它海洋生态系统，海岛生态系统受外海影响较小，其浮游动物种类数量、Shannon多样性指数、丰度和生物量较低，而Pielou均匀度指数较高。

(3) 典范对应分析(CCA)结果显示环境因子中水温、透明度和盐度等对浮游动物群落分布影响较大。